Eesti Ajaloomuusemi 12 kogust koosnev muuseumikogu sai alguse Eestimaa Kirjanduse Ühingu muuseumi kollektsioonist juba 19. sajandi keskel. Ürikute, antikviteetide, pitserite, müntide, kunstiesemete ja loodusloolise kollektsiooni kõrvale rajati 1860. aastate alguses arheoloogiakogu.
Muuseumikogu vanim ese on kivikirves Acheuli kultuurist (kuni 1,5 miljonit – 60 000 aastat tagasi) ja noorim ese oli veel eile kellegi kasutuses.
Provintsiaalmuuseumi asutamisega 1864. aastal hakati esimest korda koguma ka kaasaega ja kogusid avalikult välja panema. Viimane ärgitas inimesi üha rohkem esemeid muuseumi tooma. Peale annetuste, mis pärinesid enamasti tollaste tuntud aadlisuguvõsade liikmetelt ja ühiskonnategelastelt, täienesid kogud ka erakollektsioonide omandamise teel. Muuseumi jõudsid Tallinna raeapteekri Johann Burchardi kollektsioon "Mon Faible", akadeemik Karl Ernst von Baeri kogu ning muinsusentusiasti Jaan Jungi kogutud arheoloogilised esemed. 1875. aastal ilmus trükis esimene kogude kataloog, mille koostas G. J. von Hansen. Provintsiaalmuuseumi kollektsioonide, arhiivi ja raamatukogu suurt väärtust ja teaduspotentsiaali tunnustas ka Eesti Vabariik.
Nõukogude võimu ümberkorraldused 1940.–1960. aastatel mõjutasid oluliselt ka muuseumikogu. Tollase nimega Eesti NSV Ajaloo- ja Revolutsioonimuuseumi koguga liideti Sõjamuuseumi, Politseimuuseumi ja mõne väiksema muuseumi kogud. Muuseumile anti üle Õpetatud Eesti Seltsi materjalid ning esemeid Postimuuseumist, Kirjandusmuuseumist ja Eesti Rahva Muuseumist. Samas kaotas muuseum üle 200 000 museaali. Looduskogude põhjal moodustati Eesti NSV Loodusmuuseum, u 135 500 trükisest sai Tallinna Ülikooli Akadeemilise Raamatukogu Baltica osakonna tuumik.
Alates 1990. aastate algusest hakkas kogudesse jõudsalt lisanduma nõukogude perioodi üle elanud Eesti Vabariigi aegseid esemeid ja poliitilist ajalugu kajastavaid materjale. Filmimuuseumi loomisega 2006. aastal hakkas muuseumikogu täienema Eesti filmi ajalooga. 2016. aastal liideti muuseumikoguga Eesti Majandusmuuseumi kollektsioon.
Alates 2009. aasta kevadest kasutatakse muuseumis veebipõhist infosüsteemi (MuIS - https://muis.ee/), mis võimaldab muuseumikogudega tutvuda kodust lahkumata.
Provintsiaalmuuseumi asutamisega 1864. aastal hakati esimest korda koguma ka kaasaega ja kogusid avalikult välja panema. Viimane ärgitas inimesi üha rohkem esemeid muuseumi tooma. Peale annetuste, mis pärinesid enamasti tollaste tuntud aadlisuguvõsade liikmetelt ja ühiskonnategelastelt, täienesid kogud ka erakollektsioonide omandamise teel. Muuseumi jõudsid Tallinna raeapteekri Johann Burchardi kollektsioon "Mon Faible", akadeemik Karl Ernst von Baeri kogu ning muinsusentusiasti Jaan Jungi kogutud arheoloogilised esemed. 1875. aastal ilmus trükis esimene kogude kataloog, mille koostas G. J. von Hansen. Provintsiaalmuuseumi kollektsioonide, arhiivi ja raamatukogu suurt väärtust ja teaduspotentsiaali tunnustas ka Eesti Vabariik.
Nõukogude võimu ümberkorraldused 1940.–1960. aastatel mõjutasid oluliselt ka muuseumikogu. Tollase nimega Eesti NSV Ajaloo- ja Revolutsioonimuuseumi koguga liideti Sõjamuuseumi, Politseimuuseumi ja mõne väiksema muuseumi kogud. Muuseumile anti üle Õpetatud Eesti Seltsi materjalid ning esemeid Postimuuseumist, Kirjandusmuuseumist ja Eesti Rahva Muuseumist. Samas kaotas muuseum üle 200 000 museaali. Looduskogude põhjal moodustati Eesti NSV Loodusmuuseum, u 135 500 trükisest sai Tallinna Ülikooli Akadeemilise Raamatukogu Baltica osakonna tuumik.
Alates 1990. aastate algusest hakkas kogudesse jõudsalt lisanduma nõukogude perioodi üle elanud Eesti Vabariigi aegseid esemeid ja poliitilist ajalugu kajastavaid materjale. Filmimuuseumi loomisega 2006. aastal hakkas muuseumikogu täienema Eesti filmi ajalooga. 2016. aastal liideti muuseumikoguga Eesti Majandusmuuseumi kollektsioon.
Alates 2009. aasta kevadest kasutatakse muuseumis veebipõhist infosüsteemi (MuIS - https://muis.ee/), mis võimaldab muuseumikogudega tutvuda kodust lahkumata.